Bei diesem Captain-America-Film handelt es sich mit Auftritten von Black Panther (Chadwick Bosman), Clint Barton (Jeremy Renner), Vision (Paul Bettany), Ant-Man (Paul Rudd), Sam Wilson (Anthony Mackie), Scarlet Witch, Black Widow, Spider-Man (Tom Holland), Iron Man und natürlich Captain America fast um einen weiteren Avengers-Film. Allerdings arbeiten sie nicht unbedingt als Team zusammen, sondern stehen sich als Feinde gegenüber. Nach einem katastrophalen Unfall, den Scarlet Witch während eines Avenger-Einsatzes verursacht hat, möchte die US-Regierung die Superhelden regulieren.
Während Tony Stark von der Idee begeistert zu sein scheint, stellt sich Steve Rogers/Captain America dagegen. Zu einem wirklichen Zusammenstoß der beiden Fraktionen kommt es aber erst, als der ehemalige beste Freund von Steve Rogers und spätere Auftragskiller Bucky Barnes / Winter Soldier (Sebastian Stan) wiederauftaucht und eines tödlichen Anschlags auf die UN verdächtigt wird. Wie sich aber herausstellt, steckt eine weitaus düsterere Verschwörung hinter diesen Ereignissen.